Regista, sceneggiatore e produttore cinematografico, nasce a Baldwin, Stati Uniti, il 22 febbraio 1944. Figlio di un'attrice e un albergatore, Jonathan trascorre i primi anni della sua vita a New York. Al 15 anni si trasferisce a Miami con la famiglia. Dapprima sogna di fare il veterinario, si iscrive poi alla University of Florida e diventa critico cinematografico sulla rivista universitaria. Abbandonati gli studi, cerca di farsi strada nel mondo del cinema. Lavora come agente pubblicitario, poi viene assunto alla United Artists. Si trasferisce a Londra e, al suo ritorno, entra in contatto con il regista Roger Corman che lo prende con sé alla New World. Dopo aver collaborato alla produzione di alcuni film con Corman, Demme intraprende la carriera di regista ed esordisce nel 1974 con "
Femmine in gabbia". Nel 1979 gira il thriller "
Il segno degli Hannan" e l'anno dopo "
Una volta ho incontrato un miliardario" che riceve il titolo di miglior film dell'anno dal New York Film Critics Circle. Raccoglie consensi dal grande pubblico nel 1987 con "
Qualcosa di travolgente" e con "
Una vedova allegra ma non troppo", ma il suo maggior successo è "I
l silenzio degli innocenti", con un indimenticabile Anthony Hopkins. Il film vince l'Oscar per la migliore regia e l'Orso d'Argento al Festival di Berlino e dà grande notorietà al regista e all'attrice protagonista Jodie Foster, oltre a consacrare il citato Hopkins. Segue nel 1993 "
Philadelphia", interpretato da Tom Hanks, che ottiene l'Oscar come migliore attore protagonista. Il film vince anche l'Oscar per la migliore colonna sonora, firmata da Bruce Springsteen. Demme gira nel corso degli anni diversi videoclip musicali, non solo per lo stesso Springsteen, ma anche per Neil Young e i New Order, che a loro volta si ritrovano nelle colonne sonore dei suoi film. Nel 1984 firma, inoltre, la regia di un concerto dei Talking Heads, il cui video-documentario, molto apprezzato, ha come titolo "Talking Heads. Stop Making Sense". Fra gli altri lavori sul grande schermo, si ricordano "
The Truth About Charlie", remake di "Sciarada" di Stanley Donen con Cary Grant e Audey Hepburn e "
The Agronomist", film tributo dell'attivista per i diritti umani Jean Dominique, presentato come evento speciale al Festival del Cinema di Venezia del 2003. Rimanendo poi legato a temi sociali, dirige “
The Manchurian Candidate” con Denzel Washington e Meryl Streep dove riflette sull'abuso di potere da parte del governo in un film a tratti fantascientifico ma molto attuale (remake del film di John Frankenheimer). Poi apre nuovamente una ricca parentesi dedita al documentario con “Neil Young: Hearts of Gold”, “New Home Movies From the Lower 9th Ward” sulle conseguenze dell'uragano Katrina di New Orleans e “Man From Plains”, uno sguardo lucido sulla vita politica e privata del presidente degli Stati Uniti d'America Jimmy Carter. Nel 2008 chiama Anne Hathaway per l'intenso family drama “Rachel sta per sposarsi” dove il ritorno a casa di una ragazza “interrotta” crea non poco scompiglio durante i preparativi delle nozze della sorella.
Il regista, sensibile ai temi sociali, ha fondato, alla fine degli anni Ottanta, la "Filmakers United Against Apartheid" a sostegno di Nelson Mandela, a cui hanno aderito anche Bernardo Bertolucci e Woody Allen.